1880 m. Aivazovskis savo dirbtuves papildė meno galerija, kurios oficialus atidarymas sutapo su menininko gimtadieniu ir įvyko liepos 29 d. Tai buvo pirmoji periferinė meno galerija Rusijoje, kuri buvo labai garsi dar jūrininko gyvenimo metais. Jame esanti paveikslų kolekcija nuolat keitėsi, nes dailininko darbai buvo siunčiami į parodas ir nebegrįžo. Jų vietą užėmė nauji, ką tik parašyti. Čia, specialiai pastatytoje scenoje, koncertavo daug muzikantų, tarp jų garsus pianistas A. Rubinšteinas ir kompozitorius A. Spendiarovas, Sankt Peterburgo Mariinskio ir Aleksandrijos teatrų aktoriai M. ir N. Figner bei armėnas K. Varlamovas. menininkas tragedikas Petrosas Adamyanas ir smuikininkas Hovhannesas Nalbandyanas.

Jau tuo metu Aivazovskio galerija buvo miesto meninio, muzikinio ir teatrinio meno centras. Šios tradicijos gyvuoja iki šių dienų.
Po I. K. Aivazovskio mirties jo dailės galerija tampa miesto nuosavybe. Tapytojo dvasiniame testamente rašoma: „... Nuoširdžiai trokštu, kad mano meno galerijos pastatas ir Feodosijos miestas su visais paveikslais, statulomis ir kitais meno kūriniais šioje galerijoje būtų visa Feodosijos miesto nuosavybė. o savo, Aivazovskio, atminimui galeriją palikau savo gimtajam miestui Feodosijai...