Kirilo bažnyčia buvo pastatyta XII amžiaus viduryje tolimame senovės Kijevo pakraštyje - Dorohozhichy. Iš čia bažnyčios įkūrėjas Černigovo kunigaikštis Vsevolodas Olgovičius 1139 m. audra užėmė Kijevą per tarpusavio kovą dėl didžiojo Kijevo sosto. Olgovičių dinastijos atstovams šventykla buvo kaimo rezidencija ir šeimos laidojimo saugykla. 1194 metais čia buvo palaidotas Kijevo kunigaikštis Svjatoslavas, senovės rusų poemos „Pasaka apie Igorio žygį“ herojus.
Kirilo bažnyčiai per savo gyvavimo laikotarpį buvo žinomi nykimo, remonto, renovacijos laikotarpiai. 1748-1760 metais. čia, dalyvaujant žymiam ukrainiečių architektui I. Grigorovičiui-Barskiui, buvo pastatyti mūriniai vienuolyno pastatai, iš kurių iki mūsų dienų išliko tik dalis tvoros su kampiniu bokšteliu. Po rekonstrukcijos XVII-XVIII a. senovinė Šv. Kirilo bažnyčia įgavo modernią išvaizdą su būdingais Ukrainos baroko architektūros bruožais. 19 amžiaus šeštajame dešimtmetyje Šv. Kirilo bažnyčia atsidūrė visuomenės dėmesio centre: po XVIII amžiaus tinku jos sienose aptiktos XII amžiaus freskos. 1881-1884 metais. Vadovaujant profesoriui A. Prachovui, šventykloje atliekami didžiuliai freskų išvalymo ir freskų atnaujinimo darbai. 1884 m. čia dirbo Michailas Vrubelis.
1929 m. gegužę Šv. Kirilo bažnyčia paskelbta Valstybiniu istorijos ir kultūros muziejumi-rezervatu. Čia buvo pradėti moksliniai tyrimai, kuriuos nutraukė Didysis Tėvynės karas. Pokariu šventykloje buvo vykdomi dideli avariniai darbai sutvirtinti sienas ir pamatus, kurie deformavosi sunaikinus senovines požemines perėjas. Tik po to buvo tęsiami architektūriniai ir archeologiniai tyrinėjimai, paveikslų valymas ir restauravimas. Kirilo bažnyčios architektūra puikiai išsilaikė nuo XII a. XVII–XVIII amžiaus perestroika. daugiausia išreiškiamas dalies skliautų perdėjimu, keturių šoninių kupolų užbaigimu, didingo frontono iškilimu virš įėjimo, langų ir portalų su tinko apdaila projektavimu. Po šiais priedais aiškiai matomos senovinės architektūros formos.
Kirilo bažnyčios sienas dengia paveikslai – XII amžiaus freskos, atidengtos iš po aliejinių įrašų, atskiri XVII amžiaus temperinės tapybos fragmentai ir XIX amžiaus aliejiniai kūriniai tose vietose, kur freskų nebuvo. konservuoti. Iš senovinių freskų, puošusių visas šventyklos patalpas, išliko apie 800 kvadratinių metrų freskų, kurios yra vertingi Senovės Rusijos laikotarpio meno kūriniai.