Храм был построен на участке, приобретённом при участии архимандрита Антонина (Капустина) в 1868 году. Ещё до строительства церкви на купленной земле был построен странноприимный дом для православных паломников, прибывавших в Палестину через порт Яффа, выкопан колодец, посажены плодовые (апельсины, лимоны, маслины, гранаты, смоквы) и декоративные (кипарисы, эвкалипты, сосны) деревья.
Как правило, маршрут таких паломников лежал в Иерусалим через селения Рамле, Лод и Абу-Гош в сопровождении охраны и представителей Русской Духовной Миссии в Иерусалиме, а с 1882 года и Императорского Православного Палестинского Общества. Значимость пристанища для паломников еще более увеличилась после открытия Яффо-Иерусалимской железной дороги.
В строительстве храма, начатом 6 октября 1888 года в присутствии великих князей Сергея и Павла Александровичей и великой княгини Елисаветы Федоровны, принимали участие итальянские мастера и местные жители, иконы писал художник и критик А. З. Ледаков. 16 (28) января 1894 года церковь была освящена патриархом Иерусалимским Герасимом в сослужении митрополита Петра Аравийского и архиепископа Иорданского, а также архимандрита Антонина.
К концу XX -го века храм, как и прочие здания подворья, обветшали. Активные восстановительные работы начались в 1995 году и завершились к 2000 году при игумене Пимене (Хараиме), бывшем ключарём подворья до конца 2010 года.
В ноябре 2008 года сообщалось, что налоговое ведомство Израиля предъявило иск Русской духовной миссии за неуплату налогов на «неиспользуемую землю»; под арестом якобы оказался участок подворья в Яффе площадью 3.2 гектара.
Š ventykla buvo pastatyta sklype, į sigytame dalyvaujant archimandritui Antoninui (Kapustinui) 1868 m. Dar prieš statant baž nyč ią , į sigytoje ž emė je per Jafos uostą į Palestiną atvykusiems stač iatikių piligrimams buvo pastatytas hospisas, iš kastas š ulinys, vaismedž iai (apelsinai, citrinos, alyvuogė s, granatai, figos) ir dekoratyviniai medž iai. (kiparisai, eukaliptai, puš ys) buvo pasodinti.
Paprastai tokių piligrimų marš rutas buvo į Jeruzalę per Ramlė s, Lodo ir Abu Goš o kaimus, lydimas sargybinių ir Rusijos baž nytinė s misijos Jeruzalė je atstovų , o nuo 1882 metų – Imperatoriš kosios Ortodoksų Palestinos draugijos. Prieglobsč io reikš mė piligrimams dar labiau iš augo atidarius Jafa-Jeruzalė s gelež inkelį.
Š ventyklos statyboje, kuri prasidė jo 1888 m. spalio 6 d. , dalyvaujant didiesiems kunigaikš č iams Sergejui ir Pavelui Aleksandrovič iams bei didž iajai kunigaikš tienei Elisaveta Feodorovna, dalyvavo Italijos meistrai ir vietos gyventojai, ikonas nutapė dailininkas ir kritikas A. Z. Ledakovas. 1894 m. sausio 16 d. (28) baž nyč ią paš ventino Jeruzalė s patriarchas Gerasimas, kartu tarnavo Arabijos metropolitas Petras ir Jordanijos arkivyskupas, taip pat archimandritas Antoninas.
XX amž iaus pabaigoje š ventykla, kaip ir kiti kiemo pastatai, buvo apgriuvusi. Aktyvū s restauravimo darbai prasidė jo 1995 m. ir buvo baigti iki 2000 m. , vadovaujant abatui Pimenui (Haraimas), kuris buvo baž nyč ios priž iū rė tojas iki 2010 m. pabaigos.
2008 m. lapkritį buvo praneš ta, kad Izraelio mokesč ių inspekcija padavė į teismą Rusijos dvasinę misiją dė l mokesč ių už „nenaudojamą ž emę “ nemokė jimo; į tariama, kad buvo areš tuotas 3.2 hektaro ploto sodybos sklypas Jaffoje.